Klub Ipswich Town F.C. vznikl jako amatérský tým v roce 1878 pod názvem "Ipswich A.F.C.". Klub hrál mnoho zápasů v místní oblasti a vyhrál několik pohárových soutěží. V roce 1936 se stal profesionálním klubem a vstoupil do ligy s názvem "Southern League", kterou hned v první sezóně vyhrál. V roce 1938 byli zvoleni do The Football League a hráli v "Division Three (South)" až do konce sezóny 1954, kdy postoupili do "Division Two".
V roce 1961 Ipswich Town vyhrál svou divizi a postoupil do nejvyšší anglické fotbalové soutěže "Division One". V následující sezóně klub tuto divizi vyhrál. Díky tomu si v následující sezóně mohl zahrát evropskou fotbalovou soutěž, Evropský pohár. O dva roky později se vrátili do druhé divize, kde setrvali čtyři roky, než v roce 1968 opět postoupili do první divize. Brzy poté se manažerem klubu stal Bobby Robson, který ho dovedl k úspěchům v anglickém i evropském fotbale. V roce 1978 vyhrál Ipswich na stadionu ve Wembley FA Cup, když porazil Arsenal F.C. 1:0. Další úspěch přišel v roce 1981, kdy Ipswich porazil nizozemský tým AZ Alkmaar.
Bobby Robson byl v roce 1982 požádán, aby se stal manažerem anglické fotbalové reprezentace, a tak klub opustil. V následujících sezónách se Ipswichi příliš nedařilo a v roce 1986 sestoupil do druhé divize. Zde setrvali až do roku 1993, kdy vyhráli divizi a postoupili do nové anglické Premier League. Následovaly dvě špatné sezóny, včetně porážky 0:9 od Manchesteru United, což je dodnes nejvyšší porážka v historii Premier League. V roce 1995 Ipswich opět sestoupil a zůstal ve druhé lize anglického fotbalu až do roku 2000, kdy postoupil poté, co v play-off ve Wembley porazil Barnsley 4:2. V roce 2000 se Ipswich stal nejlepším hráčem anglické ligy.
Ve své první sezóně v Premier League skončil Ipswich na pátém místě, což znamenalo, že se v následující sezóně kvalifikoval do Poháru UEFA. Přestože klub hrál v evropské soutěži dobře, v Premier League se mu nedařilo. Skončil na posledním místě a byl přeřazen do Division One, která se nyní nazývá Football League Championship. Po sezóně 18/19 byl Ipswich přeřazen do League 1 a skončil na posledním místě Championship.