Kariérní začátky a stěhování do Los Angeles
Dunham začal vystupovat pro publikum už jako teenager na různých místech, například ve škole, v kostele nebo při práci v Six Flags. Na střední škole začal vystupovat na banketech, kterých se účastnily místní celebrity, jako například quarterback Dallas Cowboys Roger Staubach, a vyvinul si svůj styl, kdy se snažil zesměšňovat ty, pro které vystupoval, a pomocí loutek říkal věci, které by bez nich byly příliš riskantní. Dunhamův televizní debut přišel v roce 1976, kdy tento ještě předpubertální umělec upoutal pozornost dallaských reportérů, jako byl Bill O'Reilly, který s Dunhamem udělal rozhovor pro místní zpravodajství. Dunham později během studia na střední škole natáčel reklamy pro prodejce vozů Datsun v Dallasu a Tyleru. Při uvádění středoškolské talentové soutěže si poradil s hejkalem a získal si zbytek publika. V tomto období se natolik spojil se svým řemeslem, že s jedním ze svých panáků "spoluvytvářel" sloupek ve školních novinách a se svými panáky pózoval do ročenek, což byl levný způsob, jak získat profesionální fotografie svého vystoupení pro propagační účely. Byl vyhlášen za osobu s největší pravděpodobností úspěchu a v roce 1980, poté co dokončil střední školu, si Dunham dal za cíl své kariéry získat do deseti let účast v The Tonight Show s Johnnym Carsonem, což bylo považováno za "svatý grál" pro komiky.
Toho roku začala Dunhamová navštěvovat Baylorovu univerzitu a doufala, že vystuduje obor komunikace a zároveň bude vystupovat po kampusu. O víkendech také létal po celé zemi a ročně absolvoval až 100 soukromých vystoupení, při nichž bavil firemní zákazníky, jako například společnost General Electric, jejíhož generálního ředitele Jacka Welche během svého vystoupení zesměšňoval. Ve třetím ročníku na vysoké škole (1983-1984) vydělával Dunham 70 000 dolarů ročně, a jak se o jeho vystoupeních šířily zvěsti, dostával místa předskokana Boba Hopea a George Burnse, ačkoli své vystoupení stále vnímal jako syrové, protože neměl žádné znalosti standup comedy kromě alb Billa Cosbyho. V roce 1985 se mu podařilo prorazit, když byl požádán, aby se připojil k broadwayské show Sugar Babies s Mickey Rooneym a Ann Millerovou a nahradil tak odcházejícího varietního umělce. Pro naivního a zbožně vychovaného Dunhama byla Broadway novým světem plným krásných showgirls a drsných kulisáků a poprvé okusil ego zábavního průmyslu, když si Rooney zavolal Dunhama do šatny a řekl mu, že je tam z jediného důvodu: aby mu Rooney mohl vyměnit kostýmy. Dunham vystupoval také na hudebním veletrhu Westbury na Long Islandu. Tyto první zkušenosti, při nichž používal postavy jako José Jalapeño na klacku, ho naučily, jak je důležité upravovat své vystoupení podle regionu, protože vtipy o jalapeño, které dobře fungovaly v Texasu, nebyly publikem na Long Islandu tak dobře přijaty.
Po absolvování Baylorovy univerzity v roce 1986 pokračoval ve zdokonalování svého vystoupení v komediálních klubech na jihozápadě s novými postavami, jako jsou Peanut a Jose Jalapeño, ale bojoval s názorem ostatních komiků, že není pravým komikem, protože se spoléhá na rekvizity. Zkušenost z newyorského klubu Catch a Rising Star mu posloužila jako trpké potvrzení toho, jak si břichomluvci stojí v komediálním potravním řetězci, protože konferenciér v tomto klubu Dunhama příliš nerespektoval. Podle Dunhama poté, co večer přišel do klubu a oznámil konferenciérovi, že je břichomluvec, reagoval konferenciér posměšně a řekl Dunhamovi, že dostane čas později, a poté, co tento čas přišel a odešel, stále odkládal Dunhamův čas na pódiu, dokud Dunham klub neopustil. Koncem roku 1988 měl Dunham pocit, že jeho kariéra v Texasu došla nejdál, kam mohla, a přestěhoval se do Los Angeles v Kalifornii, kde nikdy neměl, jak sám poznamenal, "skutečnou práci", což velmi znepokojilo jeho rodiče, kteří předpokládali, že své vystoupení omezí na místní místa, jako jsou církevní skupiny. Když přijel do Los Angeles, jeho komediální vystoupení zkrachovalo. Dunham to přičítá nedostatečně rozvinuté komedii a vysvětluje, že zatímco osobnosti postav byly v té době rozvinuté, jeho vtipy nikoli. Kromě toho svět komedie nebyl břichomluvcům nakloněn a jeho manažerka Judi Brown-Marmelová při hledání rezervací pro něj nepoužívala slovo "břichomluvec" a raději ho prezentovala jako komediální duo. Poté, co se Dunham spřátelil s Mikem Laceym, majitelem klubu The Comedy & Magic Club v Hermosa Beach, poskytl Lacey Dunhamovi stálé místo v klubu, kde Dunham zdokonalil své vystoupení pozorováním technik komiků, jako je Jerry Seinfeld, a na radu kolegy Billa Engvalla se odklonil od svého materiálu s označením G k ostřejším tématům pro dospělé.
Tonight Show a další
Na konci roku 1988 se Dunhamová dozvěděla od Jamese McCawleyho, bookera talentů pro pořad The Tonight Show with Johnny Carson, že Dunhamová dostane místo v tomto pořadu. Ačkoli byl šestadvacetiletý Dunham nadšený, že jeho desetiletý cíl přichází o dva roky dříve, McCawley později Dunhamovo vystoupení zrušil poté, co se spolu s Roseanne Barrovou zúčastnil veřejného vystoupení Dunhama den před plánovaným natáčením Dunhamovy Tonight Show. V den plánovaného natáčení McCawley Dunhamovou informoval, že se ve svém původním hodnocení Dunhamové, která podle něj nyní není na Tonight Show připravena, mýlil. Ponížený Dunham, jehož sny se rozplynuly, pokračoval v dotahování svého vystoupení v losangeleských klubech a během několika následujících měsíců před McCawleym celkem devětkrát předvedl stejný šestiminutový segment s Burákem. Nakonec v klubu Ice-House v Pasadeně v dubnu 1990, poté co Dunham předvedl stejný segment, McCawley Dunhamovi oznámil, že se konečně dočká svého vystoupení v Tonight Show. Dunham a Peanut vystoupili v pořadu The Tonight Show with Johnny Carson 6. dubna 1990 spolu s hosty Bobem Hopem a B. B. Kingem. Po svém vystoupení byl pozván, aby se posadil na pohovku Johnnyho Carsona, což byla známka uznání, kterou během svého prvního vystoupení u Carsona získali pouze tři komici. Po usednutí vedle Carsonova stolu Dunham vytáhl Waltera, který Carsonovu sidekicku Edu McMahonovi řekl: "Přestaň mi posílat všechnu tu zatracenou poštu." Dunham se na něj podíval a řekl mu: "Tohle je můj přítel." Dunham tehdy považoval své vystoupení v Tonight Show za svůj velký průlom, ale byl frustrován počátečním nesouhlasem svých rodičů s Walterovým používáním slov "peklo" a "zatraceně", a dalších dvanáct let se lopotil v neznámu, pokračoval ve svém stand upu na místech, jako je řetězec The Improv, a objevoval se v malých rolích v televizi. Jednou z nich byla například epizoda pořadu Ellen z roku 1996, v níž se objevil společně s Walterem. Dunham se s Walterem objevil také v televizní reklamě pro společnost Hertz. Dunham se objevil v pořadu The Tonight Show celkem čtyřikrát, stejně jako v podobných televizních pořadech, jako je Hot Country Nights, kde se objevil v jednom segmentu tohoto pořadu se zpěvačkou Rebou McEntire. Toto zviditelnění pomohlo Dunhamovi stát se velkým divadelním headlinerem, což je pro břichomluvce vzácný úspěch, ale v polovině 90. let jeho televizních vystoupení ubývalo a s nimi i jeho diváků na jevišti.
Dunham se vrátil do klubů, kde ročně absolvuje více než 200 vystoupení. Aby si udržel kontakt se svými fanoušky, používal k budování databáze dotazníky, které mu diváci na jeho vystoupeních vyplňovali, což bylo šité na míru vznikajícímu World Wide Webu. Přestože byl v roce 1998 na American Comedy Awards zvolen nejvtipnějším mužem standupu, kvůli práci v klubech se každý měsíc dva až tři týdny odloučil od své ženy a dcer, což zatěžovalo jeho manželství a ztěžovalo placení účtů pro jeho rozvětvenou rodinu. V roce 2002 Dunham doufal, že se mu podaří získat více práce v televizi, aby se zviditelnil a ulehčil si od stand-upu. Takové zviditelnění se nedařilo až do úspěšného vystoupení v pořadu The Best Damn Sports Show Period, kde Dunham a Walter vtipkovali na účet moderátorů Toma Arnolda, Michaela Irvina, Johna Salleyho a Johna Kruka, vyvolali u nich smích a Dunhamovi zajistili tolik potřebné zviditelnění. V roce 2003 byl Dunham favoritem na místo Jimmyho Kimmela v pořadu Fox NFL Sunday, ale moderátoři Howie Long a Terry Bradshaw nebyli nakloněni myšlence, že by je měla vystřídat loutka, a podle Dunhamova vyprávění mu neposkytli přívětivou atmosféru, ani ho během jeho vystoupení nepustili ke slovu.
Hledání hvězdné slávy: Dunhamové první speciály na Comedy Central
18. července 2003 se Dunham objevil v pořadu Comedy Central Presents, což bylo jeho první samostatné vystoupení na Comedy Central. Během svého půlhodinového vystoupení představil José Jalapeño na klacku, Waltera, ranou verzi Melvina Superhrdiny a Buráka, kterého Dunham začal prodávat do řady panenek. Vystoupení bylo úspěšné, ale Comedy Central se bránila poskytnout Dunhamovi více vysílacího času, protože měla pocit, že se pro ni nehodí. V roce 2005 se Dunham rozhodl vsadit na financování vlastního komediálního DVD Jeff Dunham: Dunham Dunham: Arguing with Myself, které bylo natočeno v kalifornské Santa Aně. Dunhamova manažerka Judi Brown-Marmelová lobbovala u televize, aby ho vysílala, a poukazovala na Dunhamovu přitažlivost a zisky z prodeje zboží a argumentovala tím, že televize potřebuje rozmanitější obsah. Překvapena vysokou sledovaností prvního koncertního filmu Blue Collar Comics z téhož roku, začala síť svou značku přehodnocovat. Koncem roku 2006 odvysílala Comedy Central pořad Hádám se se sebou, který v době vysílání přilákal dva miliony diváků a prodal dva miliony DVD.
V roce 2007 se Dunhamová objevila jako Úžasný Ken s José Jalapeño na tyči v celovečerním filmu Larry the Cable Guy Delta Farce.
Jeho druhý speciál, Jeff Dunham: V témže roce byl ve Warner Theater ve Washingtonu natočen druhý pořad, Spark of Insanity. Sloužil nejen k upevnění Dunhamovy hvězdné slávy, ale také k představení jeho nejkontroverznější postavy Achmeda Mrtvého teroristy, která se stala virální internetovou senzací. Klip s Achmedem z filmu Šílenství přilákal na YouTube přes 140 milionů zhlédnutí, což z něj v říjnu 2009 učinilo devátý nejsledovanější klip na této webové stránce. Do roku 2008 Dunhamovy postavy překonaly jazykové bariéry, jeho speciály byly dabovány pro diváky v různých zemích, například ve Francii, a Dunham přitahoval žádosti o vystoupení v Jižní Africe, Austrálii, Norsku, Dánsku, Číně a na Blízkém východě. Vánoční speciál Jeffa Dunhama (Jeff Dunham's Very Special Christmas Special) byl natočen v divadle Pabst Theater v Milwaukee ve Wisconsinu téhož roku a premiéru měl na Comedy Central 16. listopadu 2008, kdy jej sledovalo 6,6 milionu diváků. Na DVD a Blu-ray byl k dispozici 18. listopadu 2008. Premiéra speciálu byla nejsledovanějším vysíláním v historii Comedy Central.
V září 2008 dosáhla Dunhamova kariéra nového vrcholu, když začal vystupovat v arénách pro desetitisíce lidí. Dunham byl poněkud obezřetný vůči tak velkým sálům, ale přizpůsobil se jim tím, že upravil načasování svých často rychlých výměn názorů s loutkami tak, aby diváci, kteří byli nejdále od jeviště, měli čas reagovat.
Kromě svých komediálních speciálů vydal Dunham 4. listopadu 2008 také své první hudební album Don't Come Home for Christmas. Obsahuje původní vánoční písně a také parodii na "Jingle Bells" od Achmeda s názvem "Jingle Bombs". Všechny písně, s výjimkou "Jingle Bombs", napsal a doprovodil Brian Haner, který se k Dunhamovu vystoupení připojil jako "Guitar Guy". Poprvé se na obrazovce objevil ve filmu Jeff Dunham's Very Special Christmas Special.
2009 - současnost
V březnu 2009 podepsala Dunhamová smlouvu s televizní stanicí Comedy Central. Její součástí byl čtvrtý stand-up speciál, který se měl vysílat v roce 2010, DVD, partnerství v oblasti spotřebitelských produktů, turné po 60 městech, které začalo v září 2010, a objednávka televizního seriálu The Jeff Dunham Show, který měl premiéru 22. října 2009. Přestože se jednalo o nejsledovanější premiéru v historii Comedy Central a průměrná sledovanost byla vyšší než u ostatních pořadů této stanice, byl pořad zrušen po pouhé jedné sezóně kvůli špatným recenzím a vyšším výrobním nákladům než u ostatních pořadů Comedy Central.
Dunhamová hostovala s Bubbou J v seriálu 30 Rock stanice NBC, kde hrála břichomluvce Ricka Wayna a jeho figurínu Pumpkina ze Stone Mountain v Georgii. V listopadu 2009 se Dunhamová s Walterem objevila také v epizodě "Hart to Hart" seriálu Disney Channel Sonny With a Chance, kde ztvárnili dva členy ochranky.
Dunhamová se objevila v komedii Steva Carella a Paula Rudda Dinner for Schmucks (2010) jako Lewis s novou loutkou jménem Diane.
Jeho čtvrtý speciál, Jeff Dunham: Řízený chaos měl premiéru 25. září 2011 na stanici Comedy Central.